Ácaro y nematodos en termitas

Changlu WANG1, 3, Janine E. POWELL1, 4 y Barry M. O’CONNOR2

Traducción del artículo: MITES AND NEMATODES ASSOCIATED WITH THREE SUBTERRANEAN TERMITE SPECIES (ISOPTERA: RHINOTERMITIDAE)

Resumen

Se estudiaron tres especies de termitas subterráneas, Reticulitermes flavipes (Kollar), Reticulitermes virginicus Banks) y  Coptotermes  formosanus (Shiraki), las  cuales se  encontraron asociadas con nematodos y ácaros. Ocho familias de ácaros se encontraron asociados con las  tres especies de termitas. El ácaro más  común fue Australhypopus sp. (Acari: Acaridae)  el cual se presentó en las termites R. flavipes y  R. virginicus. Histiostoma formosana Phillipsen y Coppel (Acari: Acaridae) se lo encontró como especie dominante viviendo sobre C. formosanus. Un nematodo Rhabditis sp. (Rhabditida: Rhabditidae) se encontró en las tres especies examinadas. Los nematodos no causaron una mortalidad en las termitas ni un comportamiento anormal sobre  ellas.  R. flavipes, R. virginicus, y C. formosanus se encontraron parasitadas por nematodos cuyos porcentajes fueron entre 67.9, 38.8, y  3.3%, respectivamente.

Los nematodos se encontraron principalmente en la cabeza de las  termitas (85.8% en R. flavipes y  R. virginicus). La abundancia de los ácaros varió dependiendo de la colonia  y especie de termitas. En colonias de R. flavipes y R. virginicus el ácaro Australhypopus sp. Apareció en mayor  cantidad si hay presencia de termitas heridas o muertas, o cuando el contenido de humedad del medio o entorno de la cría es bajo. Histiostoma formosana y Cosmoglyphus absoloni Samsinak se presentó en mayor  cantidad en colonias de C. formosanus. Australhypopus sp. Fue probado contra R. falvipes bajo condiciones de laboratorio. En una relación de 10 ácaros/termitas, la mortalidad de termitas no fue significante. Desde  el punto de vista biológico, los ácaros investigados no fueron buenos candidatos para el control de termitas.

Muchos Organismos están Asociadas con las termitas (Kistner 1969). Sus Relaciones con las termitas pueden ser parásitos (moscas parasitarias), mutualistas (protozoos), phoretic (ácaros), depredadores (hormigas), o comensal (ácaros, escarabajos termitiphile).

Entre los organismos asociados con termitas, los más numerosos y menos estudiados son los ácaros (Acari) (Eickwort 1990). Los ácaros son comúnmente vistos en las colonias de termitas (Becker 1969, Sams en AK 1964, Phillipsen y Coppel 1977a, b, Costa Leonardo y Soares, 1993). Algunos ácaros son sólo incidentalmente encontrados en nidos de termitas, mientras que otros son socios obligados (Sams en AK 1964). Generalmente, la mayoría de los ácaros asociados con las termitas fueron considerados saprófagos o phoretic. Estos ácaros no tienen ningún efecto significativo sobre la salud de sus anfitriones de termitas en la naturaleza. Son pocos los ácaros que se alimentan de termitas. Algunos, como acotiledónea formosani Phillipsen y Coppel, una especie que debe asignarse a la Australhypopus, son abundantes en las colonias de termitas débiles y causan la muerte (Phillipsen y Coppel 1977a). El phoretic instar o deutoninfa de A. formosani parecía afectar negativamente una colonia de laboratorio de  Coptotermes formosanus Shiraki fijandose principalmente a las termitas de la cabeza y piezas bucales, lo que impide la alimentación normal (Phillipsen y Coppel
1977a).

Por el contrario, las termitas asociadas a los ácaros pueden beneficiarse por barrido en otro artrópodo u hongo (Eickwort 1990). A pesar de la fauna de ácaros de forma abundante y diversa que existen con las termitas, poco se sabe de su diversidad, la biología, la ecología y la naturaleza de sus asociaciones.

Las termitas se han registrado como especies que sufren de parásitos por varias especies de nematodos (Tabla 1). Algunos de estos nematodos causaron mortalidad a los ácaros en las observaciones de laboratorio (Merrill & Ford 1916, Pemberton 1928). Mermis sp. y NeoSteinernema longicurvicauda Nguyen y Smart puede matar a las termitas y a sus anfitriones sobre la emergencia (Ruttledge 1925, Nguyen & Smart 1994).

Sin embargo, su tasa de parasitismo aparentemente es muy baja y se ha registrado sólo por los autores anteriores. Hay poca información sobre la abundancia de las especies de nematodos asociados con las termitas.

En los EE.UU., las termitas subterráneas causan daños graves a los propietarios de las viviendas cada año (DJ 1994). Reticulitermes flavipes (Kollar), Reticulitermes virginicus (Bancos), y formosanus C. se encuentran entre los más ampliamente distribuidos y destructivos dentro de las especies de termitas subterráneas (Snyder 1954, Su & Schef frahn-1988). Los científicos han estado buscando formas y métodos ambientalmente compatibles y sostenibles de control para estas termitas.

En este estudio, se determinó la diversidad y abundancia de ácaros y nematodos asociados con tres especies de termitas subterráneas: R. flavipes, R. virginicus y formosanus C. No examinaron la naturaleza de su asociación con las termitas y la posibilidad de utilizar estos ácaros y nematodos como agentes de control biológico.

Materiales y Métodos

Obtención y mantenimiento de las termitas

Reticulitermes flavipes y virginicus R. fueron recolectados en los bosques mixtos en el condado de Washington, y en tea de pino (Pinus taeda L.) en los bosques del río Perla y los condados de Harrison en Mississippi. Se mantuvieron en recipientes de plástico cilíndricos (15,5 cm de diámetro, 4 cm de profundidad) con vermiculita 1-2 cm de profundidad y arena (1:1 en volumen). Cartón corrugado y / o bloques de madera de pino se añadieron como alimento.

Un centenar de 2.000 individuos fueron acopiados de cada colonia de termitas. Al menos 15 colonias de cada especie se obtuvieron de cada uno de los tres condados durante el período de octubre de 1998 y agosto de 2000.

Las muestras de diez C. formosanus colonias fueron recogidos de cebo de madera de pino enterrado cerca de los árboles en un campus universitario en la ciudad de Guangzhou, China, en agosto de 1999. Una de las muestras de la colonia de C. formosanus se recogió de un tronco de pino en la ciudad de Cenxi, Guangxi, China. Dos C. Las muestras se obtuvieron de formosanus el cebo de  cartón enterrado en un parque de la ciudad de Nueva Orleans, Louisiana el 15 de junio de 1999 y 17 Agosto de 1999, respectivamente. C. Cada muestra formosanus tenía más de 2.000 individuos.

Las colonias de termitas se mantuvieron durante un periodo máximo de 120 días desde la fecha de campo de recolección a temperatura ambiente
(21-25 ° C) en el laboratorio.

Las termitas (número varía dependiendo propósito de la observación) de cada colonia fueron revisadas para ácaros y nematodos en virtud de una  observación en  microscopio (70-400 veces). Para examinar la densidad
de Laelaptonyssus n.sp. (Laelaptonyssidae), 300 termitas (obreros y soldados) fueron examinados de cada una de las 3 colonias muestreadas en el Condado de Washington (total n = 900). Las termitas se mantuvieron en el laboratorio hasta 30 días antes de examen.

Se asumió que los ácaros y nematodos asociados con termitas se mantuvieron  dentro del cuerpo de termitas después de que las termitas fueron transferidas al laboratorio. Colecciones generales de ácaros se hace poniendo las termitas en 70% de etanol y de inmediato se obtiene el examen de la localización y el número de ácaros.

Los ácaros son desplazados lentamente del cuerpo de las  termitas una vez sumergido en 70% de etanol. Para comprobar los nematodos, las termitas se diseccionaron con dos pins de insectos N ° 3 y las muestras se lavaron con una gota de agua de modo que los nematodos se podían ver en suspensión.

Trampas blancas fueron utilizadas para extraer nematodos adultos de las termitas (Kaya & Stock 1997). Diez trampas blancas fueron hechas.
Cada trampa consistió en una medida de  90 × 15 cm y un plato de Petri, más
5 cm de diámetro de disco de papel de filtro húmedo que descansa sobre una plataforma. En cada trampa blanca, 10 R. flavipes (de Washington Co.) recién asesinado por pinzas de punta fina se pusieron en el papel de filtro. Las trampas se colocan en un recipiente de plástico grande húmedo y luego
se mantuvo a 25 ° C en una incubadora.

Después de 10 días, el agua del grifo se añadió a la placa de Petri y la existencia de los nematodos se examinó.

Los cambios temporales en la abundancia de ácaros y nematodos fueron examinados desde un laboratorio de crianza de una colonia de  R. flavipes. La colonia (unos 5.000 individuos) se recogió en un bosque en Washington Co., Mississippi y mantenido en una caja de plástico (31 × 24 × 11 cm) con 5 cm de arena profunda y pedazos de cartón corrugado.

De veinte a 120 trabajadores fueron examinados semanalmente. También se verificaron semanalmente para detectar la presencia de nematodos adultos en el medio de cría y en torno a las termitas muertas usando un microscopio de disección.

Para examinar la relación entre la abundancia de ácaros y nematodos, los mismos individuos de R. flavipes y virginicus R. eran examinados tanto para los ácaros y nematodos. Se comprueba en primer lugar usando un microscopio de disección para densidades de ácaros, entonces se pone en una lámina de vidrio y se diseca para verificar la presencia de los nematodos.

Los nematodos y ácaros de C. formosanus fueron examinados desde diferentes individuos. Las termitas se habían mantenido en el laboratorio durante 60-80 días a la fecha exanimación desde la colección.

Diferentes partes del cuerpo de las termitas, por ejemplo, la cabeza, el tórax y el abdomen, fueron examinados por separado para los nematodos. Las termitas de tres colonias de R. flavipes (un total de 39 termitas) y cuatro colonias de R. virginicus (un total de 85 termitas) fueron examinados. Bono especímenes han sido depositados en colecciones de la Investigación Stoneville Cuarentena Facilidad, USDA Servicio de Investigación Agrícola, Stoneville, MS. y el Museo de Zoología de la Universidad Estatal de Michigan, Ann Arbor, Michigan.

Efecto de Australhypopus sp. en Reticulitermes flavipes

El ácaro más abundante en las colonias de  Reticulitermes era una especie no descrita en el Australhypopus (Acaridae). La única especie actualmente colocada en este género es el tipo de especies, A. flagellifer Fain, que se describe a partir de deutoninfas recogidas de heces de un numbat, Myrmecobius fasciatus Waterhouse, un marsupial termitophagous, en el oeste de Australia (Fain & Friend 1984).

El examen del material tipo de B. O’Connor señala que otras tres termitohilous especies de ácaros también deben ser colocados en este género: acotiledónea formosani Phillipsen y Coppel, A. lishimei Samsin AK, y Tyroglyphus viduus Berlese y Leonardi. Una revisión sistemática de este género se encuentra en preparación por B. O’Conni y A. Huang (Universidad de Michigan).

En nuestras colonias de laboratorio de dos especies de Reticulitermes, cuando las termitas muertas estaban presentes había un enorme número de Australhypopus sp. Este ácaro se propagó mediante la mezcla de termitas muertas (muertas por congelación) con termitas saludables. Las termitas se colocaron después en los envases de plástico cilíndricos (15,5 cm de diámetro, 4 cm de profundidad) con 1 cm de profundidad de vermiculita y arena como la cría de cartón y ondulada como la comida. Las termitas se mantuvieron a temperatura ambiente (21-25 ° C).

Un gran número de adultos y ninfas de Australhypopus sp. Estaban presentes 15 días después y se recogieron mediante cepillado desde la superficie interior del contenedor en un pequeño recipiente de plástico redondo (5,0 cm de diámetro, 3,5 cm de profundidad) lleno con 0,01% de Triton X-100 (agente humectante) (Sigma-Aldrich, Inc.) de líquido. La densidad fue determinada. Los Ácaros (en la alimentación de las etapas) se transfirieron a continuación a placas de Petri de 100 × 15 mm con 40 trabajadores de termitas por plato sanos y un disco de cartón corrugado a una velocidad de 5 y 10 ácaros por trabajador (200 y 400 ácaros por plato, respectivamente) utilizando una pipeta de 5 ml.

Un total de 5 ml de solución se añadió a cada placa. Los ácaros  uniformemente se dispersaron pronto, después de ser transferidos a los platos. El experimento fue completamente aleatorio con cada tipo de tratamiento fue replicado en tres ocasiones. Los platos de control sólo recibieron 0,01% de Triton X-100 de solución. Todos los replicados eran de la misma colonia de termitas. Los platos se mantuvieron a 26 ° C, 85% HR en una cámara oscura. Las observaciones de mortalidad de termitas se hicieron evaporación por 7 días durante 5 semanas.

Análisis estadístico

Los datos de mortalidad de obtuvieron de la raíz cuadrada transformada y se analizaron mediante análisis de medidas repetidas de la varianza (ANOVA) (Littell et al. 1996). El análisis se realizó con PROC MIXED de SAS (SAS Institute, 1999).

Resultados

El examen y la disección de R. flavipes, R. virginicus, y las colonias de C. formosanus mostró que la fauna de ácaros asociados con las tres especies de ácaros era bastante diverso (Tabla 2). Los ácaros se encuentran principalmente en las cabezas de termitas, aunque algunos también fueron encontrados en el tórax, abdomen y las piernas.

Australhypopus sp. (Acaridae), la mayoría de las especies comunes de ácaros que están tanto en R. flavipes y virginicus R., cuenta con un escenario distinto phoretic, el deutoninfa (denominado «hypopus» en literatura antigua), además de las etapas tróficas.

Los deutoninfas se observan con mayor frecuencia, vinculados a las termitas en cabeza y piezas bucales. Ellos no tienen la alimentación por medio de las  piezas bucales, y por lo tanto no pueden alimentarse de termitas.

Una vez que las termitas mueren a causa de una lesión o por otras causas, como la enfermedad, las deutoninfas pronto (tan pronto como 24 horas después de la muerte de acogida) se transforman en tritonymphs, una de las etapas tróficas, y se alimentan de termitas en el cuerpo muerto. Los adultos Australhypopus sp. Surgieron 1 día después de la emergencia de tritonymphs.

Los adultos ponen huevos cerca de las termitas muertas. Los huevos fueron depositados individualmente o en lotes de 2 a 30. Los huevos eclosionan después de 1 o 3 días. La alta densidad de ácaros fueron encontrados en las colonias de termitas débiles, que se caracterizaron por individuos que muestran un menor peso corporal y más peso en el abdomen.

Números enormes de Australhypopus sp. Deutoninfas, se encuentran en la pared interior de los recipientes de retención de las colonias de R. flavipes en el laboratorio. La cabeza y las piernas de los trabajadores de R. flavipes fueron encontrados cubiertos por deutoninfas de Australhypopus sp.

TABLA 2. ÁCAROS encuentra asociada con tres especies de termitas subterráneas.

Sp. deutoninfas también se pueden conocer inmediatamente fuera de Los Contenedores de Cría de termitas. Dos factores fueron encontrados estrechamente relacionado con Altas poblaciones de Santiago de ácaros: la Existencia de heridos o muertos termitas, y el Contenido de Humedad Muy Bajo en El Medio de cría.

Schwiebea sp. y Histiostoma sp. También se observaron comúnmente en R. flavipes y R. virginicus, pero no ocurre tan frecuentemente como Australhypopus sp. Laelaptonyssus n.sp. (Laelaptonyssidae) (Krantz
2001) se encontró en 5 de las colonias de R. flavipes de las colonias examinadas 30-40.

Esta es una rara especie y al parecer vive solamente en las termitas. Entre tres colonias de R. flavipes que tenían este ácaro, la densidad de este era  entre 1,3 a 17,3 por ciento por cada cien termitas. (media = 9,2%, n = 900).

Hasta tres Laelaptonyssus n.sp. Fueron vistos en una termita. Se observa sobre todo en los lados dorsal y lateral del abdomen de las termitas. Este ácaro murió poco después de que el anfitrión de termitas murió.

En C. formosanus, las especies dominantes fueron ácaros Histiostoma formosana Phillipsen y Coppel y absoloni Cosmoglyphus (Samsin AK). Histiostoma deutoninfas formosana eran phoretic y se encuentra principalmente en los tarsos y la tibia las termitas, mientras que las deutoninfas de C. absoloni normalmente se alojan en la cabeza.

Cuando las poblaciones de H. formosana fueron altas (≥ 15 por termitas), éstas  se podían ver en todo el cuerpo. Estas dos especies aparecieron en gran número (∃ 20 por termitas), cultivadas colonias dentro del  laboratorio. Histiostoma sp., Australhypopus sp., Y Schwiebea sp. También eran comunes en las colonias de C. formosanus mantenidos en el laboratorio.

Chinensis Laelaptonyssus Sams en AK, una especie que rara vez se observa, y  que sólo vive en las termitas, se encontró en una colonia obtenida de Cenxi, Guangxi, China.

Distribución y abundancia de nematodos en las termitas

Los nematodos fueron vistos a menudo en el interior del cuerpo de las termitas. Sólo se observó el nematodo Rhabditis sp. (Rhabditida: Rhabditidae). De las tres especies de termitas, los nematodos fueron más comunes en R. flavipes y menos común en C. formosanus. El número máximo de nematodos por termitas también fue diferente (Tabla 3).

No hemos encontrado la forma adulta de los nematodos ya sea mediante la observación de las termitas o externamente mediante la extracción de las termitas utilizando el método de trampa blanco.

La distribución de los nematodos en tres partes del cuerpo fue similar en R. flavipes virginicus y R. (Fig. 1). La mayoría de los nematodos se encontraron en las cabezas de los ácaros con una media de 85,8% de las ocurrencias totales de R. flavipes y R. virginicus. Sólo 7,0% y el 7,2% los nematodos se encuentran en el tórax y el abdomen, respectivamente.

Debido a la baja cantidad, la distribución de los nematodos en diferentes partes del cuerpo C. formosanus no puede ser descrito.

Los cambios temporales en las poblaciones de ácaros y nematodos

Las poblaciones de ácaros y nematodos varían no sólo entre las colonias de termitas, pero también ha cambiado con el tiempo. Una colonia de R. flavipes (alrededor de 5.000 individuos) se observó en el laboratorio durante tres meses (Fig. 2). La densidad de ácaros fue de 1,1 (n = 47) por las termitas cuando las termitas se recolectaron en el campo.

Cuando las termitas se obtuvieron de la materia, las densidades de ácaros cayeron a 0.1-0.3 ácaros por las termitas cuando se mantuvieron en el laboratorio. El porcentaje de las termitas infestadas con ácaros variaron entre 10% y 32,2 (n = 20 a 120).

El promedio de nematodos por termitas también fluctuó entre 0,8 y 2,5. Los porcentajes de termitas con nematodos varió entre 60-100% (n = 20) a partir del cuarto día de los exámenes.

Las colonias de C. formosanus recogidos de China mostró un aumento espectacular en la población de ácaros y la disminución en el peso corporal y el número de termitas. Cinco colonias se observaron para sus poblaciones de ácaros y el peso corporal. El peso de C. formosanus (soldados 4%) se midió como 3,58 ± 0,01 mg / termita (279 ± 0,6 termitas / g) en los datos de las  colecciones.

La densidad promedio fue de 1,0 ácaro ácaros / termita 70 días después de permanecer en el laboratorio. Después de 111 días de la cría en el laboratorio, la densidad de ácaros aumentó a 24,4 ácaros / termitas. La mayoría de los ácaros pertenecen a Histiostoma sp. El peso medio de las termitas se redujo a 0,14 mg / termitas (7407 termitas / g).

La alta densidad de ácaros podrían reducirse si las termitas se mantienen en condiciones adecuadas. Se ha observado una colonia de R. flavipes (con más de 5.000 personas) mantenerse en un acuario de 10 galones (51 × 25,5 × 30,5 cm).

El recipiente se llenó con vermiculita a 2 cm de profundidad y 8 cm de profundidad de estacas de madera de pino del sur. Las paredes interiores del acuario se cubrieron con un enorme número de Australhypopus sp. Deutoninfas de 2-3 semanas después, las termitas fueron trasladadas desde el campo.

Esto fue causado por la existencia de termitas lesionadas. Esto sugiere que había un ciclo de reproducción de los ácaros en las termitas muertas, seguido por un desplome de la población de la falta de termitas muertas.

Relación entre los ácaros y las termitas

Aunque una alta densidad de Australhypopus sp. Se observó en R. flavipes y R. virginicus, no se observó una razón para causar la mortalidad significativa a las termitas en el laboratorio. Los adultos y tritonymphs fueron observados alimentándose sólo de termitas muertas.

La mortalidad de las termitas no fue significativamente mayor cuando los ácaros se añadieron a la colonia de termitas (F = 1,53, df = 2, 6, p = 0,29) (Fig. 3). Los Individuos de termitas con un alto número de ácaros (10 ácaros por termitas) fueron capaces de vivir durante muchas semanas.

Por lo tanto, la presencia de un gran número de Australhypopus sp. No parece causar importantes problemas de salud para las colonias de termitas. El ácaro de la especie C. absoloni de las colonias de termitas recogidos en China mostró una relación similar con C. formosanus.

Relación entre Rhabditis sp. y termitas

La presencia de los nematodos en las tres especies de ácaros no causó ninguna anormal morfológica o comportamental en las termitas. A menudo se observaron nematodos unidos a las piezas bucales de R. flavipes saludables y virginicus R. cuando fueron inmersos en un 70% de alcohol etílico.

Esto demuestra que los nematodos se encuentran cerca de la abertura de de la boca de las termitas. Las flavipes R., virginicus R. y C. formosanus se colocaron en recipientes de cría y en las trampas blancas  y no dieron resultados de nematodos. No se encontraron nematodos en las termitas muertas cuando se disecaron en el agua.

Discusión

Este estudio proporcionó información sobre la biología, la abundancia, los ácaros y los nematodos como fauna asociada con tres especies de termitas subterráneas. La información sobre taxonomía y biología de los ácaros asociados a las termitas es todavía muy limitada y necesita ser aclarada.

Desde un punto de control de vista biológico, los ácaros investigados no eran buenos candidatos para las termitas de control. Ellos tuvieron poco efecto sobre las termitas incluso a altas densidades. Grace (1997) también informó de ningún efecto discernible de ácaros phoretic sobre la supervivencia y la alimentación de R. flavipes. La presencia de Australhypopus sp. Puede incluso beneficiar a las termitas.

Hemos observado que la población de Australhypopus sp. Aumentó en densidad cuando R. flavipes y virginicus R. murió a causa de un tratamiento con nematodos entomopatógenos o patógenos. Los ácaros consumieron las termitas muertas que fueron asesinadas por los nematodos y hongos patógenos.

Como resultado, los nematodos y hongos no podían iniciar infecciones secundarias en las termitas. Por lo tanto, de las termitas restantes se puede esperar que sobrevivan después de la infección inicial con patógenos o nematodos. También se observó Australhypopus sp. Cazando sobre los nematodos entomopatógenos en el laboratorio.

Australhypopus sp. e Histiostoma sp. Son similares a la  «acotiledónea» formosani en que ambos han no se ha producido alimentación en las  etapas de la vida. Ambos tienen el potencial para desarrollar un gran número y son más abundantes en las colonias de termitas débiles y perturbadas.

En este estudio, Australhypopus sp. No causó ningún daño aparente para el grupo de termitas observado en el laboratorio. Los números de ácaros aumentaron considerablemente poco después de las perturbaciones a las termitas. Phillipsen y Coppel (1977a) afirmó que «acotiledónea» formosani era perjudicial para C. formosanus. Creemos que un gran número de deutoninfas simplemente abrumaron a grupos pequeños de termitas.

«Acotiledónea» formosani estaba estrechamente relacionada  con Australhypopus sp. Tenemos la sospecha de que tienen relaciones similares con los ejércitos de termitas. Las tasas de parasitismo de nematodos entre las tres especies de termitas eran muy diferentes.

Coptotermes formosanus tuvo el menor porcentaje de parasitismo y el menor número máximo de nematodos por las termitas, pero se necesitan más estudios para aclarar su biología. Pemberton (1925) no encontraron nematodos de C. formosanus recogidos en Honolulu, Hawaii. Sin embargo, nuestros resultados sugieren que un cuidadoso examen de un gran número de individuos pueden revelar los nematodos en C. individuos formosanus.

No se encontró el nematodo parásito, Neosteinernema longicurvicauda, informó Nguyen y Smart (1994). Este nematodo es específico y mata al huésped tras la aparición (Nguyen y Smart, 1994). Podría ser un agente potencialmente útil para el control de R. flavipes. Más encuestas se justifican en  la búsqueda de nematodos útiles para controlar las termitas subterráneas.

Agradecimientos

Estamos muy agradecidos a GW Krantz (Oregon State University) y JW Amrine, Jr. (West Virginia University) para la identificación de algunos de los especímenes de ácaros y el suministro de información sobre la biología del ácaro. También agradecemos a Nguyen KB (Universidad de Florida) para la identificación de los nematodos. Junhong Zhong de Guangdong Instituto de Entomología, China, con la asistencia en la recolección de las colonias de C. formosanus. Apoyo financiero completo fue proporcionado por el USDA, el Servicio de Investigación Agrícola a través de un acuerdo cooperativo con la Universidad Estatal de Mississippi.

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