Transferencia de cebos entre termitas subterráneas, Reticulitermes flavipes

Transferencia de los tóxicos provenientes de cinco cebos comerciales que contienen benzoilfenil urea (inhibidor de la síntesis de quitina) dentro de grupos de la termita subterránea Reticulitermes flavipes (Blattodea: Rhinotermitidae)

Lewis y Forschler (2016), nos presentan un estudio que evalúa la transferencia de distintos biocidas comerciales en un grupo de termitas, de esta manera se puede estimar el daño real que estos producen producen sobre una colonia de termitas subterráneas.

Para sus experimentos utilizaron obreras de Reticulitermes flavipes, una de las mayores plagas en el mundo, especialmente en Europa y Estados Unidos. Los plaguicidas seleccionados fueron inhibidores de la síntesis de quitina (IGRs), los que se caracterizan por su eficacia y suelen encontrarse entre los controladores de termitas más utilizados en el mundo. Entre estos IGR, se eligieron cinco biocidas en relación a su frecuencia de uso global y a su disponibilidad, estos fueron: diflubenzuron, hexaflumuron, lufenuron, noviflumuron, y novaluron.

hexaflumuron-difblubenzuron-termitas-4 — Moléculas de los distintos IGRs utilizados en el estudio

El procedimiento consistía en lo siguiente:

La superficie de una placa Petri era cubierta con una mezcla de arena y agua, a esta se añadía 6,5 ± 1,5 gramos de un cebo con uno de los biocidas mezclado con celulosa, utilizando los porcentajes en que se encuentran en el mercado. La única excepción fue lufenuron, el que era presentado como 2 gramos de cartón corrugado con 0,15% de plaguicida, ya que esta es la forma en que se vende este producto. A la placa Petri se introducían 300 obreras (de 4to instar o superior), las que eran dejadas ahí durante 7 días.

Al acabar los 7 días de exposición, las termitas contaminadas (D) eran combinadas con termitas que no habían sido expuestas a los plaguicidas (R), en diferentes proporciones, las que podían ser: 20:0, 15:5, 10:10, 5:15 o 1:19, en relación a una proporción D:R. Para ejemplificar esto en forma más clara, al hablar de una proporción 15:5, estaríamos diciendo que 15 termitas que habían sido expuestas a los plaguicidas eran mezcladas con 5 termitas que no habían tenido contacto con este. Este grupo de 20 termitas eran dejadas en una placa Petri con papel filtro húmedo en la base.

Figura 2. Deformidades físicas observadas en termitas expuestas a IGRs. (A) Pose de navaja. (B) Cuerpo rizado.

Los grupos de termitas fueron observados durante 68 días y las termitas muertas o moribundas fueron retiradas diariamente. Las mortalidades encontradas se utilizaron para estimar el tiempo letal (LT), este se refiere al tiempo (en este caso días) necesarios para que muera el 50% (LT₅₀) o 90% (LT₉₀) del grupo analizado. Las LT estimadas para los plaguicidas se muestran en la siguiente tabla:

Donde:

CON = control (todos los individuos fueron alimentados con celulosa, sin presencia de plaguicidas)

NVL = novaluron DFB = diflubenzuron HEX = hexaflumuron NFM = noviflumuron LUF = lufenuron

La columna D:R muestra las proporciones de individuos contaminados con aquellos no expuestos, las columnas LT₅₀ y LT₉₀ muestran los días necesarios para generarse la muerte del 50% y 90% de los individuos expuestos, respectivamente.

Las columnas que muestran letras, indican las diferencias significativas entre los distintos resultados. Una misma letra indica que los resultados fueron estadísticamente idénticos.

En forma resumida, los resultados mostraron una transferencia efectiva de los biocidas, donde todos ellos presentaron una mortalidad, y consecuente tiempo de letalidad, similares (25 días para LT₅₀ y 45 días para LT₉₀). La única excepción a esto fue diflubenzuron, el cuál presento elevados tiempos de letalidad del 90% para las proporciones en que el número de individuos contaminados era inferior al de aquellos no expuestos a plaguicidas (proporciones 5:15 y 1:19).

Diferencia en las transferencias de los cebos en las termitas

Aunque las tasas de mortalidad registradas para los tratamientos con lufenuron fueron similares a las del resto de plaguicidas, se cree que este no sería efectivo en terreno ya que su efectividad depende del movimiento limitado de las termitas expuestas.

Evidencia de canibalismo observado durante el examen diario post-exposición de placas de Petri combinando todas las proporciones D: R sobre El período experimental de 68 días. Los tratamientos incluyeron: control C D, D D diflubenzuron, H D hexaflumuron, N D noviflumuron, E D novaluron, y L D lufenuron. Observación de los muertos y signos de actos caníbales (falta parte del cuerpo): W D todo el cuerpo intacto; D D abdomen; H D cabeza; T D tórax; L D piernas; A D antenas; R D cuerpo enterrado; y M D todo el cuerpo desaparecido.

hexaflumuron-difblubenzuron-2 — Figura 4

Frecuencia de termitas muertas o moribundas que presentan deformidades físicas después de la exposición a IGR durante un período de 68 días. Las exposiciones a IGR incluyen control de C D no activo, diflubenzurón D D, hexaflumurón H D, lufenurón L D, noviflumurón D D, y E D experimento IGR. Las deformidades físicas fueron pose de navaja y rizo corporal. Letras diferentes indican diferencias significativas (p <0,05) entre tratamientos con cebo porque estas deformidades no se observaron en los controles.

Concluyendo, los autores remarcan la efectividad de los tratamientos con IGRs para controlar a las termitas, habiendo comprobado la efectividad para transferir los tóxicos desde una termita a otra, incluso en casos donde solo 1 termita había sido contaminada y otras 19 se encontraban totalmente sanas. Así mismo, los autores también hacen referencia con el aporte de este estudio como una forma de destacar la relevancia y frecuencia que posee la trofalaxis proctodeal (alimentación de sustancias excretadas por el ano de otro individuo) en termitas. Respecto a la ineficacia de diflubenzuron en comparación con el resto de plaguicidas, sería un reflejo del hecho de que comercialmente se vende en menores concentraciones dentro del cebo (0,25% de plaguicida, mientras que en otros suele ser cercana al 0,5%).

Artículo por Valeria Palma-Onetto

Recomiendo la lectura de estos artículos científicos:

Laboratory Evaluation of Two Chitin Synthesis Inhibitors, Hexaflumuron and Diflubenzuron, as Bait Toxicants Against Formosan and Eastern Subterranean Termites (Isoptera: Rhinotermitidae)
Effects of Four Chitin Synthesis Inhibitors on Feeding and Mortality of the Eastern Subterranean Termite, Reticulitermes flavipes Kollar (Isoptera: Rhinotermitidae)
Areawide Field Study on Effect of Three Chitin Synthesis Inhibitor Baits on Populations of Coptotermes formosanus and Reticulitermes flavipes (Isoptera: Rhinotermitidae.

Referencias del artículo original

Abbot WS. 1925. A method of computing the effectiveness of an insecticide. J Econ Entomol. 18:265–267.
Anderson SO. 1979. Biochemistry of insect cuticle. Ann Rev Entomol. 34:29–61.
Beard RL. 1974. Termite biology and bait-block method of control. Connecticut Agric Exp Sta Bull. 1–19.
Buchli H. 1958. L’origine des castes et les potentialites ontogeniques des termites europeens du genre Reticulitermes Holmgren [The origin of castes and potential ontogeny of European termites of the genus Reticulitermes Holmgren]. Annales Des Science Naturelles. 20:263–429.
Cohen E. 1987. Chitin biochemistry: synthesis and inhibition. Ann Rev Entomol. 32:71–93.
Duncan FD. 1997. Behavioural responses to poison baits by the termite Hodotermes mosambicus (Hagen). Insect Sci Appl. 17:221–225.
El Saidy MF, Auda M, Degheele D. 1989. Detoxification mechanisms of diflubenzuron and teflubenzuron in the larvae of Spodoptera littoralis. Pesticide Biochem Physiol. 35:211–222.
Esenther GR, Beal RH. (1974). Attractant-mirex bait suppresses activity of Reticulitermes spp. J Econ Entomol. 67:85–88[AUQ]:Author: The reference “Esenther and Beal 1974’ has not been cited in the text.
Evans TA. (2010). Rapid elimination of field colonies of subterranean termites (Isoptera: Rhinotermitidae) using bistrifluron solid bait pellets. J Econ Entomol. 103:423–432.
Evans TA, Iqbal N. 2014. Termite (order Balttodea, infraorder Isoptera) baiting 20 years after commercial release. Pest Manag Sci. 71:897–906.
Evans TA, Forschler BT, Grace JK. 2013. Biology of invasive termites: a worldwide review. Annu Rev Entomol. 58:455–474.
Forschler BT. 1996. Baiting Reticulitermes (Isoptera: Rhinotermitidae) field colonies with abamectin and zinc borate-treated cellulose in Georgia. Sociobiology. 28:459– 484.
Forschler BT, Jenkins TM. 2000. Subterranean termites in the urban landscape: understanding their social structure is the key to successfully implementing population management using bait technology. Urban Ecosyst. 4:231– 251.
Forschler BT, Townsend ML. (1996). Mortality of eastern subterranean termites (Isoptera: Rhinotermitidae) exposed to four soils treated with termiticides. J Econ Entomol. 89:678–381.
French JRJ. 1991. Baits and foraging behavior of Australian species of Coptotermes. Sociobiology. 19:171–186.
French JRJ. 1994. Combining physical barriers, bait, and dust toxicants in future strategies for subterranean termite control (Isoptera). Sociobiology. 24:77–91.
Gautam BK, Henderson G. 2014. Comparative evaluation of three chitin synthesis inhibitor termite baits using multiple bioassay designs. Sociobiology. 61:82–87.
GeorgiaWeather.net. 2008. Average soil temperature: Georgia automated environmental monitoring network. University of Georgia. 8 J. L. LEWIS AND B. T. FORSCHLER
Getty GM, Haverty MJ, Copren KA, Lewis VR. 2000. Response of Reticulitermes spp. (Isoptera: Rhinotermitidae) in northern California to baiting with hexaflumuron with Sentricon termite colony elimination system. J Econ Entomol. 93:1498–1507.
Haagsma K, Rust MK. 2005. Effect of hexaflumuron on mortality of the western subterranean termite (Isoptera: Rhinotermitidae) during and following exposure and movement of hexaflumuron in termite groups. Pest Manag Sci. 61:517–531.
Haverty MI, Su NY, TamashiroM, Yamamoto R. 1989. Concentration dependent presoldier induction and feeding deterrency: potential of two insect growth regulators for remedial control of the Formosan subterranean termite (Isoptera: Rhinotermitidae). J Econ Entomol. 18:1370–1374.
Hu XP. 2005. Evaluation of efficacy and nonrepellency of indoxacarb and fipronil-treated soil at various concentrations and thickness against two subterranean termites (Isoptera: Rhinotermitidae). J Econ Entomol. 98:509–517.
Ibrahim SA, Henderson G, Fei H. 2003. Toxicity, repellency, and horizontal transmission of fipronil in the Formosan subterranean termites (Isoptera: Rhinotermitidae). J Econ Entomol. 96:461–467.
Iwata R, Ito T, Shinjo G. 1989. Efficacy of the Fenithrothion microcapsule against termites, Coptotermes formosanus Shiraki (Isoptera: Rhinotermitidae). II. Transmissibility of Fenithrothion through grooming. Appl Entomol Zool. 24:213–221.
Jouquet P, Traore S, Choosai C, Hartmann C, Bignell D. 2001. Influence of termites on ecosystem functioning, ecosystem services provided by termites. Eur J Soil Biol. 47:215–222.
Karr LL, Sheets JJ, King JE, Dripps JE. 2004. Laboratory performance and pharmacokinetics of the benzoylphenylurea noviflumuron in eastern subterranean termites (Isoptera: Rhinotermitidae). J Econ Entomol. 97:593–600.
King JE, Demark JJ, Griffin A. J. 2005. Comparative laboratory efficacy of noviflumuron and diflubenzuron on Reticulitermes flavipes (Isoptera: Rhinotermitidae). Sociobiology. 45:779–785.
Kofoid CA, editor. 1934. Termites and termite control. Berkeley, CA: University of California Press. Lenz M, Williams ER. 1980. Influence of container, matrix volume and group size on survival and feeding activity in species of Coptotermes and Nasutitermes (Isoptera: Rhinotermitidae, Termitidae). Mater Organismen. 15: 25–46.
Lewis V R, AB Power. 2006. Evaluation of bait toxicant transfer among conspecific laboratory populations of Reticulitermes spp. from California (Isoptera: Rhinotermitidae). Sociobiology. 48:375–383.
Maistrello L, Sbrenna G. 1996. Frequency of some behavioural patterns in colonies of Kalotermes flavicollis (Isoptera Kalotermitidae): the importance of social interactions and vibratory movements as mechanisms for social integration. Ethol Ecol Evol. 8:365–375.
Medina P, Smagghe G, Budia F, Tirry L, Vi~nuela E. 2003. Toxicity and absorption of azadirachtin, diflubenzuron, pyriproxyfen, and tebufenozide after topical application in predatory larvae of Chrysoperla carnea (Neuroptera: Chrysopidae). Environ Entomol. 32:196–203.
Merzendorfer H. 2013. Chitin synthesis inhibitors: old molecules and new developments. Insect Sci. 20:121–138.
Morales-Ramos JA, Rojas MG, Sittertz-Bhatkar H. 2006. Effects of diflubenzuron on the peritrophic matrix and fat body of Formosan subterranean termite (Isoptera: Rhinotermitidae) workers. Sociobiology. 47:667–676.
Myles TG. 1996. Development and evaluation of a transmissible coating for control of subterranean termites. Sociobiology. 28:373–457.
Nakagawa Y, Matsumura F. 1994. Diflubenzuron affects gamma thioGTP stimulated Ca2C transport in vitro in intracellular vesicles from the integument of the newly molted American cockroach Periplaneta americana L. Insect Biochem Mol Biol. 24:1009–1015.
Peppuy A, Robert A, Delbecque J-P, Leca J-L, Rouland C, Bordereaul C. 1998. Efficacy of hexaflumuron against the fungus-growing termite Pseudacanthotermes spiniger (Sjostedt) (Isoptera, Macrotermitinae). Pestic Sci. 54:22–26.
Raina AK, Park YI, and Gelman D. (2008) Molting in workers of the Formosan subterranean termite Coptotermes formosanus. J Insect Physiol. 54:155–161.
Randall M, Doody TC. 1934. Poison dusts. I. Treatments with poisonous dusts. In: Kofoid, CA, editor. Termites and termite control. Berkeley, CA: University of California Press; p. 463–476.
Reierson DA. 1995. Baits for German cockroach control. In:
Rust MK, Owens JM, Reierson DA, editors. Understanding and controlling the German cockroach. New York, NY: Oxford University Press; p. 231–265.
Retnakaran A, Wright JE. 1987. Control of insect pests with benzoylphenyl ureas. In: Wright JE, Retnakaran A, editors. Chitin and benzoylphenyl ureas. Boston, MA: W. Junk; p. 205–282.
Retnakaran A, Granett J, Ennis T. 1985. Insect growth regulators. In: Kerkut GA, Gilbert LI, editors. Comprehensive insect physiology, biochemistry and pharmacology. New York, NY: Pergamon; p. 529–601.
Rosengaus RB, Traniello JFA. 1993. Temporal polyethism in incipient colonies of the primitive termite Zootermopsis angusticollis: a single multiage caste. J Insect Behav. 6:237–252.
Rouland-Lefevre C. 2011. Termites as pests of agriculture. In: Bignell DE, Roisin Y, Lo N, editors. Biology of termites: a modern synthesis. Dordrecht: Springer; p. 499–517. SAS-JMP®. 2007. SAS-JMP statistics and graphics guide. Version 7.0. Cary, NC: SAS Institute Inc.
Scheffrahn RH, Su N-Y. 1994. Keys to soldier and winged adult termites (Isoptera) of Florida. Fla Entomol. 77:460– 474.
Sheets JJ, Karr LL, Dripps JE. 2000. Kinetics of uptake, clearance, transfer and metabolism of hexaflumuron by Eastern subterranean termites (Isoptera: Rhinotermitidae). J Econ Entomol. 93:871–877.
Sleigh C. 2002. Brave new worlds: trophallaxis and the origin of society in the early twentieth century. J Hist Behav Sci. 38:133–156.
Spomer NA, Kamble ST. 2006. Temperature effect on kinetics of uptake, transfer, and clearance of [14C] Noviflumuron in eastern subterranean termites (Isoptera: Rhinotermitidae). J Econ Entomol. 99:134–140.
Su N-Y. 2003. Baits as a tool for population control of the Formosan subterranean termite. Sociobiology. 41:177–192.
Su N-Y, Scheffrahn RH. 1991. Laboratory evaluation of two slow-acting toxicants against Formosan and Eastern subterranean termites (Isoptera: Rhinotermitidae). J Econ Entomol. 84:170–175.
Su N-Y, Scheffrahn RH. 1993. Laboratory evaluation of two chitin synthesis inhibitors, hexflumuron and diflubenzuron, as bait toxicants against Formosan and Eastern subterranean termites (Isoptera: Rhinotermitidae). J Econ Entomol. 86:1453–1457.
Su N-Y, Scheffrahn RH. 1996. Comparative effects of two chitin synthesis inhibitors, hexaflumuron and lufenuron INTERNATIONAL JOURNAL OF PEST MANAGEMENT 9 in a bait matrix against subterranean termites (Isoptera: Rhinotermitidae). J Econ Entomol. 89:1156–1160.
Su N-Y, Scheffrahn RH. 2000. Termites as pests of buildings. In: Abe T, Bignell DE, Higashi M, editors. Termites: evolution, sociality, symbioses, ecology. Dordrecht: Kluwer Academic Publishers; p. 437 453.
Su N-Y, Tamashiro M, Haverty M. 1987. Characterization of slow-acting insecticides for the remedial control of the formosan subterranean termite (Isoptera: Rhinotermitidae). J Econ Entomol. 80:1–4.
Su N-Y, Tamashiro M, Yates JR, Haverty M. 1982. Effect of behavior on the evaluation of insecticides for prevention f or remedial control of the Formosan subterranean termites. J Econ Entomol. 75:188–193.
Suarez ME, Thorne BL. 2000. Rate, amount, and distribution pattern of alimentary fluid transfer via trophallaxis in three species of termites (Isoptera; Termopsidae, Rhinotermitidae). Ann Entomol Soc Am. 93:145–155.
Swoboda LE, Miller DM. 2005. Laboratory evaluation of subterranean termite (Isoptera: Rhinotermitidae) response to «thermal shadows» in an environment of homogenous temperature. Sociobiology. 45:811 828.
Traniello JFA, Rosengaus RB, Savole K. 2002. The development of immunity in a social insect: evidence for the group facilitation of disease resistance. Proc Natl Acad Sci USA. 99:6838–6842.
Vahabzadeh RD, Gold RE, Austin JW. (2007). Effects of four chitin synthesis inhibitors on feeding and mortality of the eastern subterranean termite, Reticulitermes flavipes (Isoptera: Rhinotermitidae). Sociobiology. 50:833–859.
Van den Meiracker KG, Zungoli PA, Benson EP Jr, Bridges WC. (2002). Hexaflumuron-induced mortality in Reticulitermes flavipes and Coptotermes formosanus at constant and fluctuating temperatures (Isoptera: Rhinotermitidae). Sociobiology. 39:1–14.
Van den Meiracker KG, Zungoli PA, Benson EP Jr, Bridges WC. (2005). Temperature effect on survival and cellulose consumption of noviflumuron- or hexaflumuron-fed Reticulitermes flavipes (Isoptera: Rhinotermitidae). Sociobiology. 45:1–9.
Verloop A, Ferrell CD. 1977. Benzoylphenyl ureas—a new group of larvicides interfering with chitin deposition. In: Plimmer JR, editor. Pesticide chemistry in the 20th century. Vol. 37. Washington, DC: ACS Symposium Series, American Chemical Society; p. 237–270.
Vinson, SB. 1986. Economic impact and control of social insects. New York, NY: Praeger Press. Weesner FM. 1956. The biology of colony foundation in Reticulitermes hesperus Banks. Univ Calif Pub Zool. 61: 253–314.
Whitman JG. (2006). Observations of behaviors in the worker caste of Reticulitermes flavipes (Kollar) (Isoptera: Rhinotermitidae) [MS thesis]. Athens, GA: University of Georgia.
Whitman JG, Forschler BT. 2007. Observational notes on short-lived and infrequent behaviors displayed by Reticulitermes flavipes (Isoptera: Rhinotermitidae). Ann Entomol Soc Am. 100:763–771.
Williams DF, Lofgren CS. 1981. Eli Lilly EL-468, a new bait toxicant for control of the red imported fire ant. Fla Entomol. 64:472–477.
Williams DF, Collins HL, Oi DH. 2001. The red imported fire at (Hymenoptera: Formicidae): an historical perspective on treatment programs and the development of chemical baits for control. Am Entomol. 47:146–159.
Xing L, Chouvenc T, Su N-Y. 2013. Molting process in the Formosan subterranean termite (Isoptera: Rhinotermitidae). Ann Entomol Soc Am. 106:619–625.
Zimmermann D, Peters W. 1987. Fine structure and permeability of peritrophic membranes of Caliphora erythrocephala (Meigen) (Insecta: Diptera) after inhibition of chitin and protein synthesis. Comp Biochem Physiol. 86:353–360. 10 J. L. LEWIS AND B. T. FORSCHLER

Relacionado

Si quieres conocer otros artículos parecidos a Transferencia de cebos entre termitas subterráneas, Reticulitermes flavipes puedes visitar la categoría Cebos para termitas.